Действие романа разворачивается в 1840-х годах. Столичная барыня Дарья Михайловна Ласунская каждое лето выезжает с детьми в деревню. В своём имении она стремится поддерживать атмосферу светского литературно-музыкального салона, а потому привечает всех образованных гостей.
Однажды в её доме появляется Рудин. Его склонность к полемике, пылкость, остроумие покоряют слушателей; Ласунская, впечатлённая речами Дмитрия Николаевича о просвещении, науке, смысле жизни, предлагает гостю пожить в её доме.
За два с лишним месяца жизни в имении Рудин стал любимым собеседником Дарьи Михайловны. Много времени проводил он и с дочерью хозяйки Натальей — давал ей книги, читал вступления к своим будущим статьям. Учитель Басистов смотрел на гостя с восторгом; Пигасов, на которого Дмитрий Николаевич давил своим присутствием, стал приезжать к Ласунской гораздо реже.
Весть о том, что Рудин живёт в доме соседки, произвела неприятное впечатление на помещика Лежнёва. В юности они вместе учились в Москве и посещали один и тот же кружок Покорского, вели беседы о литературе, философии, искусстве. Когда Лежнёв влюбился в хорошую девушку, он рассказал об этом Рудину. Тот начал слишком активно вмешиваться в отношения пары; в итоге готовящаяся свадьба не состоялась.
Дарье Михайловне частые разговоры Рудина с её дочерью были не по нутру, однако она считала, что здесь, в деревне, Наталья тянется к гостю от скуки. Барыня заблуждалась. В один из летних дней Дмитрий Николаевич признался девушке в любви и услышал в ответ: «Я буду ваша». Ласунская-старшая, узнав об этом тайном свидании от Пандалевского, объявила дочери, что скорее согласится увидеть её мёртвой, чем женой Рудина.
Из-за нерешительности Дмитрия Николаевича влюблённые расстаются. Рудин пишет прощальные письма Волынцеву и Наталье и покидает имение Ласунской. Два года спустя Наталья выходит замуж за Волынцева. Лежнёв женится на Липиной. Рудин всё это время скитается по свету.
Во время революции 1848 года он погибает на баррикадах Парижа.